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1963年10月31日、マンチェスター生まれ。アイルランド系移民の子として生まれる。身長173cm。両親はアイルランドのキルデア州出身である。1982年のザ・スミス結成後、バンドの人気に伴い一躍有名になる。オアシスのノエル・ギャラガーや元スウェードのバーナード・バトラーなどといった多くのギタリストに影響を与えた。

しかし人気絶頂の最中であった1987年にバンドを脱退。結果としてザ・スミスは解散してしまう。しかし、その後も活動を続け、1988年にザ・ザのギタリストになり、1989年にもニュー・オーダーのバーナード・サムナーとエレクトロニックを結成する。また、その後には、リンゴ・スターの息子ザック・スターキーや解散中であったクーラ・シェイカーのベーシストなどとジョニー・マー&ザ・ヒーラーズも結成し、プロデュース業も数多くこなしている。

2006年、米国のロックバンド、モデスト・マウスに正式メンバーとして加入した。同時に、オレゴン州ポートランドに移住している。

2008年、英国のジャーマン三兄弟によるロックバンド、クリブスに正式に加入した。マーがこのバンドのファンであり、互いに曲のアイデアを交換しているうちに、結局バンドに加わるようになった。

ローリング・ストーン誌の2007年11月号の企画、「ローリング・ストーンの選ぶ歴史上最も過小評価されている25人のギタリスト」において第15位。

2010年公開のクリストファー・ノーラン監督の映画『インセプション』において、ハンス・ジマー作曲のサウンドトラックでギタリストとして参加。